Эффективность опыления орхидей (Orchidaceae), цветущих одиночно и группами

Pollination effectiveness of orchids (Orchidaceae) with solitary and aggregation blooming S. P. Ivanov¹, A. V. Fateryga¹, V. V. Tjagnirjadno²
Эффективность опыления орхидей (Orchidaceae), цветущих одиночно и группами С. П. Иванов¹, А. В. Фатерыга¹, В. В. Тягнирядно²
	1 - Vernadskiy Taurida National University, Simferopol, Ukraine, spi2006@list.ru,, fater_84@list.ru Таврический национальный университет им. В. И. Вернадского, Симферополь, Украина, spi2006@list.ru, fater_84@list.ru 2 - Nikitskiy Botanical Garden – National Scientific Center, Yalta, Ukraine, fater_84@list.ru Никитский ботанический сад – Национальный научный центр, Ялта, Украина, valentina_vt@mail.ru
		Резюме Для шести видов орхидей изучалась эффективность опыления особей, цветущих одиночно и в группах. У Platanthera chlorantha и Ophrys oestrifera более привлекательны для опылителей группы соцветий, у Cephalanthera rubra и Orchis tridentata – одиночные соцветия, у Dactylorhiza incarnata и Orchis laxiflora различий не обнаружено. Повторность посещения одиночных особей выше у P. chlorantha, O. oestrifera и С. rubra. У D. incarnata и O. tridentata повторность посещения выше у особей в группах, у O. laxiflora различий не обнаружено. Процент опыления одиночных и групповых особей примерно одинаков у большинства видов, кроме С. rubra (существенно выше у одиночных особей) и D. incarnata (существенно выше у особей в группах). Abstract The pollination effectiveness of singly blooming specimens and specimens blooming in aggregations was studied in six species of orchids. In Platanthera chlorantha and Ophrys oestrifera aggregations of racemes are more attractive for pollinators than solitaries. On the contrary, in Cephalanthera rubra and Orchis tridentata solitary racemes are more attractive and in Dactylorhiza incarnata and Orchis laxiflora there are no differences in this parameter. Repeatability of visitation of solitary racemes is higher in P. chlorantha, O. oestrifera and С. rubra. In D. incarnata and O. tridentata repeatability is higher in aggregations of racemes and in O. laxiflora it was equal in both cases. The rates of pollination of solitary and aggregation blooming racemes are approximately equal in the most of species except С. rubra (it was essentially higher in solitaries) and D. incarnata (it was essentially higher in aggregations).

Введение
Семейство орхидных (Orchidaceae) характеризуется большим разнообразием способов опыления, изучение которых было начато еще во времена Чарльза Дарвина [3]. Наиболее сложные связи с опылителями имеют орхидеи, цветки которых не выделяют нектар и не имеют доступной для насекомых пыльцы [15]. Эти орхидеи привлекают опылителей обманным путем. Привлечение опылителей достигается за счет имитации соцветий и цветков других видов растений [6, 7], имитации других источников пищи [14], укрытий или даже полового партнера [10, 11, 1]. Такие взаимодействия выпадают из общей схемы симбиотических взаимоотношений насекомых-опылителей и растений и могут быть охарактеризованы как особый тип функционального паразитизма [16, 4].
Своеобразные механизмы привлечения опылителей обуславливают редкость большинства орхидей в природе. Все виды орхидей Крыма занесены в Красную книгу Украины [9], а 16 видам присвоен тот или иной статус в соответствии с критериями МСОП [2]. Это придает особое значение исследованиям, направленным на изучение биологии и экологии крымских орхидей. Особенно актуально изучение факторов, влияющих на уровень опыления орхидей. Одним из таких факторов является пространственное распределение цветущих особей. На примере безнектарных орхидей, привлекающих опылителей яркостью соцветий и сходством с модельными растениями, было показано, что у разных видов или даже у одного вида в разных условиях [5, 8] могут эффективнее опыляться как одиночно цветущие особи, так и особи, цветущие группами. Причины таких различий не всегда находят убедительное объяснение из-за отсутствия достаточно полной информации.
Цель настоящей работы – выявить эффективность опыления орхидей в зависимости от взаимного расположения цветущих особей у шести видов, различающихся сроками цветения и способами привлечения опылителей.

Материал и методы
Исследования эффективности опыления орхидей в зависимости от пространственного размещения соцветий (одиночно или группами) проведены на 6 видах: Cephalanthera rubra (L.) Rich., Dactylorhiza incarnata (L.) Soó, Ophrys oestrifera Bieb., Orchis laxiflora Lam., Orchis tridentata Scop. и Platanthera chlorantha (Cust.) Riechenb. Цветки P. chlorantha выделяют нектар и опыляются бабочками. Остальные виды опыляются пчелами, которые привлекаются на цветки обманным путем: неспециализированной имитацией ярких соцветий растений – D. incarnata, O. laxiflora, O. tridentata; специализированной имитацией соцветий определенных (модельных) видов растений – C. rubra; имитацией полового партнера пчел-опылителей – O. oestrifera. Изучение эффективности опыления C. rubra проводилось в 2005 году в Ялтинском горно-лесном природном заповеднике, в буковом лесу (1000-1100 м над уровнем моря). Остальные виды изучались в этот же год в урочище Аян в Симферопольском районе Крыма, на луговых полянах среди кустарниковых зарослей (370 м над уровнем моря).
   Для каждого вида орхидей отбиралось определенное число особей, цветущих на максимальном удалении друг от друга, и особей, цветущих в группах на минимальном удалении друг от друга. У каждой исследуемой особи измерялось расстояние до ближайшей цветущей особи этого вида орхидей и регистрировались состояния каждого из цветков соцветия. Сравнительная эффективность опыления орхидей, цветущих одиночно и в группах, изучалась на основе сравнения ряда показателей, дающих представление о характере взаимоотношений насекомых опылителей и цветков орхидей. В качестве таких показателей использовались следующие:
   1) Доля цветков, впервые посещенных опылителем (ДВП) – отношение количества цветков с вынесенными поллинариями (гемиполлинариями или поллиниями), но без массул на рыльце к общему количеству цветков. Показатель ДВП характеризует плотность насекомых-опылителей по отношению к числу цветков.
   2) Коэффициент повторности посещения цветков (ПП) – отношение числа опыленных цветков (с массулами на рыльце) к числу впервые посещенных цветков. Величина показателя соответствует количеству цветков орхидеи, которые в среднем посетил каждый опылитель после получения поллинариев на первом посещенном им цветке. Показатель характеризует привлекательность цветков для опылителя после посещения им первого цветка.
   3) Процент опыления цветков (ПО) – отношение количества цветков с массулами на рыльце (опыленных) к общему количеству цветков. Процент опыления тем выше, чем выше плотность опылителей и повторность посещения цветков. Показатель свидетельствует об эффективности стратегии привлечения опылителей в целом. Более подробно методика оценки характера взаимоотношений насекомых-опылителей и орхидей изложена ранее [5].

Результаты и обсуждение
В таблице 1 представлены показатели, характеризующие взаимоотношения с опылителями и эффективность опыления шести изученных видов орхидей. Прежде всего, обращает на себя внимание характер различий видов по показателю ДВП. Для двух видов зарегистрирована большая плотность пчел на одиночных соцветиях, для двух – на соцветиях особей, цветущих в группах, и еще для двух видов отмечено равенство плотности пчел по этим двум вариантам.
TABLE 1......

Предваряя обсуждение большого разброса по показателю ДВП, в качестве общего замечания следует отметить, что при равномерном распределении особей опылителей по территории обитания и неравномерности распределения цветущих растений, плотность пчел должна быть выше на одиночных соцветиях. В результате этого, особенно при дефиците опылителей, уровень опыления цветков в группах соцветий оказывается более низким, чем у одиночных особей (см. например [12]). Если на соцветиях, цветущих группами, регистрируется большая плотность опылителей, это означает, что группы соцветий обладают значительно большей привлекательностью для опылителей, чем соцветия, цветущие одиночно. То есть, в распределении насекомых-опылителей по соцветиям имеет место эффект группы. Такой эффект группы зарегистрирован нами, в частности, для нектарной орхидеи P. сhlorantha. Доля впервые посещенных цветков оказалась выше у соцветий цветущих в группах (ДВП=45,1), и ниже – у одиночных соцветий (ДВП=34,4). Эти данные свидетельствуют, что группы особей P. chlorantha более привлекательны для опылителей по сравнению с одиночными особями. Хорошо выраженный у этого вида эффект группы можно объяснить следующим образом. Опылителями P. chlorantha являются крупные ночные бабочки – бражники [13], которые в поисках цветков ориентируются, в основном, по запаху. Группа растений выделяет больше пахучих веществ и, соответственно, обнаруживается бабочками с большего расстояния.
   В то же самое время у особей P. chlorantha, цветущих в группах, значение второго показателя – повторности посещения цветков оказалось ниже (ПП=0,63), чем у одиночных особей (ПП=0,86). Большая повторность посещения одиночно цветущих особей P. chlorantha может быть объяснена следующим образом. Гемиполлинарии, извлеченные из цветков P. chlorantha, не сразу готовы к опылению. Требуется некоторое время (около минуты) для того, чтобы они опустились до уровня рыльца и смогли произвести опыление. Подлетев к группе соцветий, бабочка начинает последовательно посещать их, при этом она только извлекает гемиполлинарии, оставляя цветки не опыленными. К тому времени, когда гемиполлинарии займут необходимое для опыления положение, бражник, вероятнее всего, оказывается уже за пределами группы соцветий. В результате – одиночные соцветия P. chlorantha чаще посещаются особями с готовыми к опылению гемиполлинариями, чем соцветия особей, цветущих в группах.
   Таким образом, одиночные особи P. chlorantha выигрывают в повторности посещения цветков, а особи в группах – в плотности опылителей. Это приводит к тому, что по суммарному показателю – уровню опыления одиночно цветущие особи P. chlorantha не отличаются от особей, цветущих в группах.
   Относительно низкий (по сравнению с другими видами орхидей) общий уровень повторности посещения цветков P. chlorantha, видимо, является следствием большой подвижности бражников – склонности к миграции на большие расстояния.
   Сходная картина взаимной компенсации показателей ДВП и ПП наблюдается у O. oestrifera. Эта безнектарная орхидея опыляется самцами пчел-эвцер, которые привлекаются на цветки с большого расстояния запахом, имитирующим запах самки, а с близкого – внешним видом цветка, имитирующего саму самку, сидящую на цветке [10, 11, 1]. Таким образом, первоочередность посещения группы соцветий имеет такие же причины, что и у P. сhlorantha. После первого контакта с цветком O. oestrifera самец, не получивший удовлетворения, как правило, покидает группу соцветий, и в дальнейшем его встречи с другими соцветиями на этой поляне носят случайный характер. При этом вероятность встречи с одиночным растением намного выше, чем вероятность возвращения к уже посещенной группе соцветий. В результате повторность посещения цветков одиночных соцветий оказывается выше.
   Прямо противоположная картина соотношения показателей ДВП и ПП зафиксирована у O. tridentata при относительно высоком уровне опыления, как одиночных соцветий, так и соцветий, цветущих в группах. Более высокий показатель ДВП у одиночных соцветий свидетельствует, что встреча орхидей и опылителей носит, в основном, случайный характер. Действительно, соцветия у O. tridentata небольшие, невысокие, располагаются среди травостоя и дистанционно обнаруживаются с трудом. Опылителями O. tridentata являются мелкие и медлительные пчелы из семейства пчел-галиктид. Получив гемиполлинарии при первом посещении цветка, самка долго не может прийти в себя, какое-то время пытается их сбросить, а затем перелетает на ближайшее соцветие, где производит опыление нового цветка.
   Отсутствие эффекта группы наблюдается у орхидеи C. rubra. Об этом свидетельствует более высокая плотность опылителей на одиночных соцветиях, по сравнению с соцветиями, цветущими в группах (ДВП выше в 1,5 раза). Более того, у одиночных особей зарегистрирована более чем в три раза большая повторность посещения цветков. Это свидетельствует о явном предпочтении опылителями одиночных соцветий. Совпадение высоких значений обоих показателей у одиночных соцветий обеспечивает значительно больший (в 4 раза) уровень опыления их цветков по сравнению с особями, цветущими в группах. Причина этого, на наш взгляд, состоит в том, что опылителями C. rubra являются высокоорганизованные пчелы-мегахилиды из рода Chelosthoma [7]. На каком бы соцветии (одиночном или в группе) пчела не приобрела поллиний, она сразу же отлетает на расстояние достаточное, чтобы покинуть группу, и ее следующая встреча с цветком орхидеи, как и первая, носит такой же случайный характер. Таким образом, эффект группы не срабатывает и плотность пчел увеличивается на одиночных соцветиях. Выяснение причин большей привлекательности для пчел-хелостом одиночных соцветий C. rubra (ПП=1,83 по сравнению с 0,64 для групп соцветий) требует дальнейших исследований. Возможно, это связано с тем, что цветки C. rubra привлекают пчел-хелостом не только как кормовые объекты, но и как места ночевок самцов (наблюдения авторов).
   Эффект группы в какой-то мере проявляется у безнектарных орхидей O. laxiflora и D. incarnata. За счет этого плотность опылителей на одиночных соцветиях и соцветиях растений, цветущих в группах, у этих видов выравнивается. Значение ДВП во всех случаях примерно одинаково – около 20%. При этом высокая повторность посещения цветков и в группах, и у одиночных особей сохраняется только у O. laxiflora. Это обеспечивает максимально высокий уровень опыления как одиночных особей O. laxiflora (49,6%), так и особей, цветущих в группах (45,2%). Снижение повторности посещения одиночных особей у орхидеи D. incarnata пока не находит объяснения. Данные два вида орхидей очень близки по большинству показателей, имеющих отношение к опылению. Имеется в виду сходство O. laxiflora и D. incarnata по размерным показателям соцветий и цветков, их пространственному распределению, ритмике цветения и биоценотическому окружению цветущих особей. Исходя из этого, можно предположить, что низкий уровень повторности посещения особей D. incarnata, цветущих одиночно, скорее всего, найдет свое объяснение в особенностях поведения опылителей этого вида орхидей, остающихся пока неизвестными.

Выводы
   1. Особи нектарной орхидеи P. chlorantha, цветущие в группах и одиночно, имеют практически равный уровень опыления, при этом в группах цветущих особей плотность опылителей выше (45% по сравнению с 34%), а повторность посещения их цветков – ниже (0,6 по сравнению с 0,9). 2. Равный уровень опыления при существенной разнице в показателях характера взаимоотношений опылителей и цветков зарегистрирован у безнектарной орхидеи O. oestrifera. Доля впервые посещенных цветков (ДВП) у одиночных особей равна 21%, у особей в группах – 12%; повторность посещения (ПП) равна 2,3 и 1,1 соответственно.
   3. Равный уровень опыления при относительно высокой плотности пчел и низкой повторности посещения цветков на одиночных соцветиях по сравнению с соцветиями, цветущими в группах, зарегистрирован у безнектарной орхидеи O. tridentata (ДВП у одиночных особей равно 31%, в группах – 21%; ПП равно 1,7 и 2,1 соответственно).
   4. Равный уровень опыления при примерном равенстве всех других показателей зарегистрирован для безнектарной орхидеи O. laxiflora.
   5. Больший уровень опыления особей, произрастающих в группах, зарегистрирован у безнектарной орхидеи D. incarnata (45% по сравнению с 25%), за счет большей повторности посещения цветков (2,3 по сравнению с 1,4), при равной плотности пчел в группах и на одиночных соцветиях (20% и 18% соответственно).
   6. Значительно больший уровень опыления зарегистрирован у одиночных особей безнектарной орхидеи C. rubra (38% по сравнению с 9%). Высокий уровень опыления достигается за счет более высокой плотности пчел и повторности посещения одиночных соцветий по сравнению с соцветиями, цветущими в группах (ДВП равно 21% по сравнению с 14%; ПП равно 1,8 по сравнению с 0,6 соответственно).
   7. Разница в уровне опыления орхидей, цветущих одиночно и в группах, как и ее отсутствие, определяется совокупным действием нескольких факторов, важнейшими из которых являются плотность опылителей и привлекательность соцветий орхидей. Разно- или однонаправленное действие этих и некоторых других факторов определяет уровень опыления орхидей того или иного вида, произрастающих в группах или одиночно.

Список литературы

1. Алексеев А.А., Иванов С.П., Холодов В.В. Участие пчел в опылении орхидеи Ophris oestrifera в Крыму // Актуальные вопросы экологии и охраны природных экосистем (Сб. матер. межреспубл. научно-практич. конф.). – Краснодар, 1993. – Часть 1. – С. 89–91.

2. Голубев В.Н. Биологическая флора Крыма. – Ялта: НБС-ННЦ, 1996. – 126 с. (2-е издание).

3. Дарвин Ч. Приспособления орхидных к оплодотворению насекомыми // Полное собрание сочинений Чарльза Дарвина. – Т. 4, книга 1. – Москва-Ленинград: Государственное издательство, 1928. – С. 1–182.

4. Иванов С.П. Феномен паразитизма // Природничий альманах. Біологічні науки (Зб. наук. праць). – Вып. 2 (3). – Херсон: Персей, 2002. – С. 67–72.

5. Иванов С.П., Холодов В.В. Анализ характера опыления безнектарных орхидей (Orchidaceae) в зависимости от их пространственного размещения // Вопросы развития Крыма (Научно-практич. дискусс.-аналитич. сб.). – Симферополь, 2004. – Вып. 15: Проблемы инвентаризации крымской биоты. – С. 57–65.

6. Лагутова О.Н., Назаров В.В., Шевченко С.В. Семенное воспроизведение Dactylorhiza romana (Orchidaceae) в Крыму // Ботан. журн. – 1996. – Т. 81, № 5. – С. 59–69.

7. Назаров В.В., Иванов С.П. Участие пчел рода Chelostoma Latr. (Hymenoptera, Megachilidae) в опылении мимикрирующих видов Cephalanthera rubra (Z.) Rich. и Campanula taurica Juz. в Крыму // Энтомол. обозр. – 1990. – Т. 69, № 3. – С. 534–537.

8. Тягнирядно В.В., Фатерыга А.В. Особенности опыления орхидеи Orchis picta (Orchidaceae) в урочище Аян // Заповедники Крыма: Заповедное дело. Биоразнообразие. Экообразование (Матер. III научн. конф., Симферополь, 22 апреля 2005 г.). – Часть 1: География. Заповедное дело. Ботаника. Лесоведение. – Симферополь, 2005. – С. 277–279.

9. Червона книга України. Рослинний світ. – Київ: Українська енциклопедія, 1996. – 608 с.

10. Kullenberg B., Borg-Karlson A., Kullenberg A. Field studies on the behavior of the Eucera nigrilabris male in the odour flow from flower labellum extract of Ophrys tenthredinifera // The Ecological Station of Uppsala University on Öland 1963–1983. – Uppsala, 1984. – P. 79–110.

11. Kullenberg B., Büel H., Tkalců B. Übersicht von Beobachtungen über Besuche von Eucera- und Tetralonia-Männchen auf Ophrys-Blüten (Orchidaceae) // The Ecological Station of Uppsala University on Öland 1963–1983. – Uppsala, 1984. – P. 27–40.

12. Manning A. Some aspects of the foraging behavior of bumble-bees // Behaviour. – 1956. – Vol. 9. – P. 164–201.

13. Nilsson L.A. Process of isolation and introgressive interplay between Platanthera bifolia (L.) Rich. and Platanthera chlorantha (Custer) Riechb. (Orchidaceae) // Bot. J. Linn. Soc. – 1983. – Vol. 87. – P. 325–350.

14. Nazarov V.V. Pollination of Steveniella satyrioides (Orchidaceae) by wasps (Hymenoptera, Vespoidea) in the Crimea // Lindleyana. – 1995. – Vol. 10, N 2. – P. 109–114.

15. Pijl, van der L., Dodson C.H. Orchid Flowers: their Pollination and Evolution. – Coral Gables (Florida): University of Miami Press, 1966. – 214 p.

16. Vogel S. Mutualismus und parasitismus in der Nutzung von Pollenträgern // Verh. Dtsch. Zool. Gess. C. S. Jahreserversamml. Karlsruhe. – Stuttgart, 1975. – S. 102–110.

republished 21.04.2012

Опубликовано в:
Бюллетень Государственного Никитского ботанического сада. – 2009. – Вып. 98. – С. 22–26.

Published in:
Bulleten Gosudarstvennogo Nikitskogo Botanicheskogo Sada [Bulletin of the Nikitskiy State Botanical Garden]. – 2009. – Iss. 98. – P. 22–26.